De stad is eigenaar van een rijke en diverse collectie, circa 200.000 voorwerpen worden beheerd door het Stedelijk Museum en het Amsterdam Museum. Deze musea, respectievelijk geopend in 1895 en 1926, vormen tot de jaren zestig van de twintigste eeuw één gemeentelijke dienst onder één directeur. Willem Sandberg is de laatste die aan het hoofd staat van de gemeentelijke musea. Wanneer hij in 1962 met pensioen gaat wordt Edy de Wilde directeur van het Stedelijk en van Museum Fodor. Simon Levie krijgt de leiding over het Amsterdams Historisch Museum en Museum Willet-Holthuysen. De stad is dan al eeuwenlang eigenaar van een grote, waardevolle verzameling oude kunst die terug gaat tot de zestiende eeuw. Een aantal meesterwerken, waaronder de Nachtwacht, is sinds 1885 door de stad Amsterdam in bruikleen gegeven aan het Rijksmuseum.
Bij de opsplitsing van de dienst gemeentelijke musea wordt de stadscollectie grofweg verdeeld in objecten van vóór 1900, de collectie van het historisch museum, en de objecten van ná 1900, die worden opgenomen in het Stedelijk Museum. Beide gemeentelijke musea besteden - ieder vanuit een verschillend perspectief - aandacht aan de twintigste eeuw. Het Stedelijk Museum biedt ruimte aan de kunst van de avant-garde, organiseert baanbrekende tentoonstellingen en ontwikkelt zich meer en meer tot een museum voor internationale hedendaagse kunst.
Het Amsterdams Historisch Museum, begonnen als oudheidkamer in de Waag, groeit uit tot een vooraanstaand historisch museum in het gebouw van het voormalige Burgerweeshuis aan de Kalverstraat. Daar wordt de geschiedenis van Amsterdam van 1200 tot en met gisteren gepresenteerd. Kunst speelt in dat verhaal een belangrijke rol. Aan de hand van de oude meesters wordt het leven in de Gouden Eeuw belicht en werken van Sluijters en Breitner illustreren de metamorfose van de stad rondom 1900. Ed van der Elsken, John Rädecker, Viktor IV, Herman Gordijn en Ger van Elk geven reliëf aan de geschiedenis van de afgelopen honderd jaar in de permanente opstelling en in tijdelijke exposities. Onder de naam Amsterdam Museum groeit het vanaf 2010 uit tot een vernieuwend stadsmuseum waar samen wordt gewerkt met hedendaagse kunstenaars, die de geschiedenis onderzoeken en verbeelden.